Johannes Ernst studierte in Berlin und Chicago Architektur. Architekt im Büro Steidle + Partner seit 1997, im Jahr 2005 war er Mitbegründer des Architekturbüros Steidle Architekten und ist dort Geschäftsführender Gesellschafter.
Seine Lehrtätigkeit begann Johannes Ernst 2001 an der Akademie der Bildenden Künste in München und war anschließend bis 2017 wiederholt Gastprofessor an der Hochschule München.
Seit 2019 leitet er den Lehrstuhl für Entwerfen und Wohnungsbau an der TU Darmstadt. Er ist Mitglied im Gestaltungsbeirat der Stadt Freiburg und im Beratergremium des Werksviertel München.